地元では嵯峨の“釈迦堂（しゃかどう）さん”の名で親しまれているとともに、嵯峨狂言・念仏・六斎などの民衆芸能の拠点としての役割を持つ寺である。
嵯峨源氏の祖・源融は光源氏のモデルになった人として著名であるが、この人の山荘棲霞観がのちに棲霞寺となる。この寺に永延元年（989）ちょう然上人が宋から持ち帰った釈迦如来を本尊とし、中国の五台山清涼寺を模した寺の創建を志し、その弟子盛算により完成を見た寺である。
法然上人もここに参籠している。現在の本堂は元禄14年将軍綱吉の母および大阪の豪商泉屋（住友吉左衛門）らの発起により再建されたものである。
京都三代火祭りの一つである「お松明」を始め、嵯峨狂言さらに境外の墓地に遊女夕霧の墓がある。