小倉山の麓は化野という。この辺りは都の西の風靡の地（無常所）であった。都の東では鳥辺野が風葬の地であった。
都の東・鴨（川）の河原や鳥辺野の無縁仏は六波羅密寺（京都市東山区）に集め供養されたが、この辺り化野の無縁仏はこの念仏寺の草創で供養されることになる。
弘法大師は、弘仁二年（811）化野の風葬の惨めさめを知り、五智山如来寺をつくり里人に土葬という埋葬を教えた。その後・・・
法然上人がここに念仏道場を開いたことから化野念仏寺と呼ばれることになった。
現在の建物は江戸時代の始め（正徳２年・1712）に再建されたもので、明治に入りさらに化野に散在していた無縁仏、石仏、石像約8,000体を集め今日の形に供養するようになった。毎年８月23・24の両日に千灯供養が行われる。数多い石仏に一斉にろうそくが点灯される。